Gemäß dem Zeugnis von Ludovico Iacobilli wurde die Kirche Chiesa di Santa Caterina 1225 als religiöses Gebäude, das mit dem Kloster der Klarissen (auch als Vergini del Campo bezeichnet) verbunden war, errichtet. Die Klarissen sind hinter Mauern lebende Ordensschwestern des zweiten Ordens der Franziskaner, gegründet von der Hl. Klara von Assisi.
Heute ist vom gesamten Klostergebäude, das außerhalb der Stadtmauern des 13. Jahrhunderts sowie unweit vom heutigen Park Parco dei Canapé lag, ist heute nicht mehr übrig als die kleine Kirche. Ab 1869 wurde das Gebäude mit der Übersiedelung der Klosterschwestern in das Kloster S. Lucia abgerissen und für verschiedene andere Zwecke genutzt: als Kaserne, Lager für Saatgut, Garage für landwirtschaftliche Maschinen der Zuckerraffinerie Foligno usw. bis hin zur Wiederherstellung durch die Aufsichtsbehörde am Ende des 20. Jahrhunderts, wodurch die ehemalige Kirche als privilegierter Raum für Ausstellungen, Konzerte und Konferenzen verwendet werden konnte.
Das Gebäude verfügt über eine monumentale Fassade, verziert mit einem Geschossband mit dreilappigen Bogenfriesen. Im unteren Bereich befindet sich das mit salomonischen Säulen und mit Akanthusblättern an den Kapitellen gekrönten Pilastern verzierte Tor, wohingegen im oberen Bereich eine wunderschöne Rosette zu sehen ist.
Im Inneren ist die Kirche Chiesa di Santa Caterina groß und besteht aus nur einem Schiff, das sich über zwei Stockwerke erstreckt: der untere Chor, auch als Chor der Ordensschwestern bezeichnet, da er den hinter Mauern lebenden Nonnen vorbehalten war, sowie der obere Chor, der öffentlichen Feiern diente. Die beiden Räume sind durch ein Fenster hinter dem Hauptaltar miteinander verbunden, von dem aus die Ordensschwestern den Feierlichkeiten lauschen und die Kommunion empfangen konnte ohne zu sehen oder gesehen zu werden.