Das Theater wurde ursprünglich nicht nach Francesco Morlacchi benannt. Der Name wurde im tatsächlich erst nach der ersten großen Restaurierung durch Guglielmo Calderini im Jahr 1874 verliehen, bei der er eine wesentliche Rolle spielte. Wenige Jahrzehnte früher war der berühmte Musiker aus Perugia verstorben. Im Jahr 1784 geboren, stellte Franceso Morlacchi seine Begabung als Komponist schon früh unter Beweis, wodurch er zu Beginn des 19. Jahrhunderts vertiefende Studiengänge in Neapel absolvierte. Eine Erfolgsserie in Mittelitalien sorgte dafür, dass er den Posten als Kapellmeister in Urbino erhielt, bis er auch international bekannt und zum Kapellmeister der italienischen Oper in Dresden wurde. Und dies ausgerechnet in einer Zeit, zu der die Politik äußerst konfliktgeladen war, sich die Deutsche Oper immer größerer Beleibtheit erfreute und ihre Verbreitung auch im politischen Interesse stand. Ausgerechnet aus diesem Grund wurde Morlacchi häufig kritisiert, da er als Symbol einer veralteten Kompositionstradition und nicht fortschrittlich, wie es die Epoche verlangte, angesehen wurde. Er starb 1841 auf einer Reise nach Perugia aus gesundheitlichen Gründen in Innsbruck. Seine Kapellmeisterstelle wurde mit Richard Wagner nachbesetzt.
Ausgerechnet seine Bekanntheit und sein Prestige, die er über die Zeit erlangt hatte, trieben die Accademia Perugina dazu an, dem neu renovierten Theater seinen Namen zu verleihen.
Das Theater Morlacchi wurde jedoch gut ein Jahrhundert zuvor errichtet und am 15. August 1871 mit dem Namen Teatro Civico del Verzaro sowie Platz für 1.200 Personen eingeweiht. Es wurde vom Bürtertum der Stadt in Auftrag gegeben, um ihre Macht im Gegensatz zur Errichtung des Teatro del Pavone durch den Adel Perugias zu demonstrieren. Gebaut wurde das Theater vom Architekten Alessio Lorenzini aus Perugia, der sein Talent unter Beweis stellen musste, indem er das Gebäude dem wenigen zur Verfügung stehenden Platz, auf dem sich zuvor ein Kloster befand, anpassen musste.
Die Aktivität im Theater ist seit damals unermüdlich und intensiv, außerdem traten im Theater zahlreiche wichtige Künstler wie Irma Gramatica und Oreste Calabresi auf.
Das Aufkommen des Faschismus und die daraus resultierende massive kulturelle Zensur ließen das Theater in eine Art produktive Apathie verfallen, ein Zustand, der in den ersten Jahren der deutschen Besatzung seinen Höhepunkt erreichte, als das Gebäude ausschließlich dazu diente, die Reichstruppen mit einfachen Shows zu unterhalten. Als die Akademie 1942 wieder den Besitz übernahm, musste sie sich mit den enormen Schäden an der Struktur auseinandersetzen und beschloss, das Theater der Stadtverwaltung zu übergeben, die Anfang der 1950er Jahre eine komplette Restaurierung finanzierte, bis das Gebäude entstand, das heute besichtigt werden kann.