Das 1991 eingeweihte Museum wurde erweitert und im Jahr 2000 wiedereröffnet. Derzeit besteht es aus zwölf Räumen, die sich auf zwei Etagen verteilen, in Räumlichkeiten, die an den Dom der Stadt angrenzen, auf der Piazza Gabriotti.
In Raum I befindet sich eine der wichtigsten Entdeckungen der letzten Jahrhunderte: der Schatz von Canoscio. Dabei handelt es sich um eine Sammlung von 25 Objekten, die für die Eucharistische Liturgie verwendet und 1935 im Wallfahrtsort von Canoscio bei Città di Castello während des Pflügens zufällig entdeckt wurden. Die Sammlung ist neben der großen Anzahl von Objekten (Kelche, Pyxen, Rinnen, Patenen, Teller und Löffel) auch als ein einzigartiges Beispiel für die heilige Archäologie des fünften bis sechsten Jahrhunderts von großer Bedeutung.
In Raum II befinden sich zwei Meisterwerke der Goldschmiedekunst: der Palliotto aus geprägtem Silber, der 1142 von Papst Celestin II., der aus Città di Catsello stammte, der Stadt geschenkt wurde, um den Altar des Doms zu verschönern, und der Riccio di Pastorale. Er wird dem sienesischen Goldschmied Goro di Gregorio zugeordnet und kann auf das 14. Jahrhundert datiert werden. Er besteht ebenfalls aus geprägtem Silber mit emaillierten Heiligenfiguren.
In Raum III befinden sich etwa zehn Vitrinen mit liturgischen Gegenständen, die die Geschichte der Entwicklung der christlichen Liturgie vom 8. bis ins 19. Jahrhundert erzählen.
Außerdem wurde in der schönen gotischen Halle noch eine Bildergalerie eingerichtet, die neben Werken lokaler Künstler wie Giovanni Battista und Francesco da Tiferno auch zwei Meisterwerke der italienischen Malerei enthält: Christus im Ruhm, Öl auf Holz, gestaltet von Rosso Fiorentino 1528-30 und Madonna mit Kind und Johannes, Tempera auf Holz, gemalt von Pinturicchio am Ende des fünfzehnten Jahrhunderts.
Im zweiten Stock befinden sich Archivdokumente von einzigartiger Bedeutung: ein Pergament von Kaiser Friedrich Barbarossa und ein Pergamentcode aus dem 11. Jahrhundert, der die Regel des Heiligen Augustinus enthält. Die Ausstellung endet mit der Grabtafel von Alessandro Vitelli, in Blei, aus dem Jahr 1554.
Es ist wichtig zu beachten, dass bei Kauf eines Tickets für eines der Museumsgebäude dank des Projekts ECCLESIA CARD alle übrigen umbrischen Diözesanmuseen zu einem reduzierten Preis besucht werden können.
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