Das Stadtmuseum Bevagna befindet sich seit dem 30. März 1996 im historischen Zentrum der Stadt, genauer auf dem Corso Matteotti oder auf der alten Via Flaminia im zweiten Stock des Palazzo Lepri.
Das Gebäude aus dem 18. Jahrhundert, das heute auch das Rathaus beherbergt, wurde vom Architekten und Ingenieur Andrea Vici entworfen und errichtet.
Die Anordnung der im Inneren des Museums vorhandenen Kunstwerke ist in drei Bereiche unterteilt: archäologische Materialien, Dokumente und historisch–künstlerische Werke.
Der erste Abschnitt umfasst die vorrömischen Abschnitte der Frühzeit sowie andere Materialien des anschließenden republikanischen und kaiserlichen Zeitalters. In Bevagna werden Reste von Dekorationen und Urnen, alte Münzen aus der römischen Republik und weitere Fundstücke verwahrt, die die jahrtausendealte Vergangenheit der Stadt bezeugen.
Der zweite Abschnitt besteht aus Pergament aus dem Mittelalter, während im dritten Abschnitt Gemälde, die zwischen dem 16. und dem 18. Jahrhundert von Künstlern wie Corrado Giaquinto, Dono Doni, von seinem Nachfolger Ascensidonio Spacca genannt Il Fantino, von Andrea Camassei, vom deutschen Maler Joseph Esperlin und von anderen Künstlern, die ihre malerischen und bildhauerischen Fähigkeiten in der Gegend des Öfteren unter Beweis gestellt haben, verwahrt werden.
Zu den wichtigsten Gemälden, die sich im Museum befinden, gehört „l’Adorazione dei Magi“ vom Neapolitaner Corrado Giaquinto (1703 – 1765), der einer der bekanntesten italienischen und europäischen Maler im 18. Jahrhundert war, und „la Madonna col Bambino“ von Dono Doni, ein bekannter Künstler aus Assisi.
Außerdem ist im Museum auch das Holzmodell der Kirche Madonna delle Grazie zu finden, das im Auftrag von Valentino Martelli, Architekt des Werks, angefertigt wurde.